Męski Monaster Zwiastowania Przenajświętszej Bogurodzicy i św. Apostoła Jana Teologa (Ławra Supraska) w Supraślu został ufundowany przez Aleksandra Chodkiewicza przed 1497 rokiem. Początkowo jego siedzibą był Gródek. W 1501 roku zakonnicy przenieśli się na uroczysko Suchy Hrud w pobliżu dzisiejszego Supraśla.

W pierwszym okresie wzniesiono drewnianą cerkiew pod wezwaniem św. Jana Teologa. W 1510 roku rozpoczęto prace nad główną cerkwią, obronną świątynią pw. Zwiastowania NMP. Cerkiew posiada cztery cylindryczne wieże w narożnikach, zaś w głównym gzymsie znajdują się strzelnice. We wnętrzu znajdował się zespół fresków przedstawiających sceny z życia Maryi i Jezusa, wizerunki aniołów, świętych apostołów, ewangelistów, męczenników, proroków, mnichów i biskupów pierwszych wieków chrześcijaństwa. W głównej kopule znalazła się postać Chrystusa Pantokratora. W czterech kwadratach między sklepieniami umieszczono wyobrażenia Boga Ojca Pana Zastępów, Ducha Świętego pod postacią gołębicy, aniołów i Chrystusa Zbawiciela. Przedstawiając naprzeciw siebie Boga Ojca i Ducha Świętego przekazywano prawosławne nauczanie o pochodzeniu Ducha Świętego od Ojca. Wśród innych elementów wyposażenia świątyni były niezwykle cenne wyroby jubilerskie.

W latach 1532–57 wzniesiono kolejną świątynię,  cmentarną cerkiew Zmartwychwstania Pańskiego. Pod cerkwią znajdowały się katakumby z 132 niszami, w których planowano chować mnichów i osoby świeckie wspierające monaster.

Z czasem supraski monaster stał się ważnym ośrodkiem religijnym i kulturalnym. Utrzymywał bliskie kontakty z innymi klasztorami prawosławnymi w Rzeczypospolitej i za granicą. W XVI wieku znaczenie monasteru było porównywalne z prestiżem kijowskiej ławry Peczerskiej, zaś Supraska Ikona Matki Bożej (kopia Smoleńskiej Ikony Matki Bożej, dar biskupa smoleńskiego Józefa), czczona jako cudotwórcza, była ważnym celem pielgrzymkowym. Po zawarciu unii brzeskiej w 1696 roku mnisi monasteru na czele z archimandrytą Hilarionem odmówili przyjęcia jej postanowień. Konflikt o przynależność jurysdykcyjną klasztoru trwał przez kilka dziesięcioleci. Ostatecznie dzięki wsparciu darczyńców monasteru i króla Zygmunta III Wazy monaster w 1635 roku ostatecznie przeszedł w ręce unitów i do 1824 roku był administrowany przez bazylianów. Archimandryta Hilarion został skazany na banicję.

Zakon bazylianów w znaczący sposób rozbudował kompleks budynków, wzniesiono murowany pałac archimandrytów między cerkwią Zwiastowania NMP a rzeką. Jest to trójkondygnacyjna budowla wzniesiona na planie prostokąta z dwoma ryzalitami od strony rzeki, pomiędzy którymi jest loggia. Skrzydła boczne są dwukondygnacyjne. Wejście główne znajduje się w osi korpusu. W latach 40-tych i 50-tych XVIII wieku w kompleksie zabudowań monasterskich powstała wieża-dzwonnica i południowe skrzydło mieszkalne. Z inicjatywy unickiego metropolity kijowskiego Cypriana Żochowskiego monaster rozpoczął w Supraślu działalność wydawniczą. W drukarni supraskiej powstała większość ksiąg liturgicznych na potrzeby Kościoła unickiego w Rzeczypospolitej, od XVIII wieku drukowano w niej również dzieła świeckie. W okresie przynależności obiektu do bazylianów wnętrze cerkwi Zwiastowania zostało przekształcone. Wstawiono do niego nowe barokowe wyposażenie, w tym ołtarze boczne. Szczególną wartość miał siedemnastowieczny ikonostas, rozciągający się na całą długość cerkwi (dwanaście metrów), przy czym oczom wiernych podążających w kierunku ołtarza od wejścia ukazywała się jedynie część centralna, gdyż pozostałe były zasłonięte przez kolumny.

W 1796 roku następuje sekularyzacja dóbr klasztornych przez władze pruskie. Po znalezieniu się Supraśla pod zaborem rosyjskim, w 1824 roku, klasztor został przejęty przez Rosyjski Kościół Prawosławny. Część zabudowań monasterskich pełniła już wówczas inne niż pierwotne funkcje, np. w skrzydle wschodnim w latach 1807–33 istniał szpital, zaś część budynków wydzierżawiono Wilhelmowi Zachertowi z przeznaczeniem na zakłady włókiennicze. Mnisi administrowali zachodnią częścią obiektów, gdzie obok pomieszczeń mieszkalnych znajdowała się szkoła duchowna. W pierwszych latach po przywróceniu klasztorowi pierwotnego wyznania we wnętrzu jego świątyń dokonano znaczących zmian, które miały wyeliminować z niego unickie elementy. Po 1881 roku wyremontowano cerkiew Zwiastowania, a w 1890 roku wzniesiono nową świątynię pod wezwaniem św. Jana Teologa. W II połowie XIX wieku rozebrano będącą w złym stanie technicznym cerkiew Zmartwychwstania Pańskiego. Prawosławny męski monaster funkcjonował do 1915 roku, gdy mnisi udali się na bieżeństwo.

W okresie międzywojennym zabudowania klasztoru należały do salezjanów. W latach 1939–41 monaster został zdewastowany przez kwaterujące w nim wojska sowieckie. W cerkwi św. Jana Teologa została urządzona kuchnia, zaś w głównej świątyni – kuźnia. Żołnierze wynieśli z budynku ikony i zniszczyli barokowy ikonostas. W 1942 roku proboszcz parafii prawosławnej w Supraślu ks. Aleksy Mularczyk uzyskał u niemieckich władz okupacyjnych zgodę na ponowne otwarcie cerkwi św. Jana Teologa i wznowienie w niej nabożeństw. W 1944 roku wycofujący się Niemcy wysadzili w powietrze cerkiew Zwiastowania NMP oraz spalili pałac i budynki klasztorne.

Po wojnie w obiektach klasztornych działała szkoła rolnicza, zaś od lat 80-tych XX wieku zabudowania były stopniowo przekazywane Polskiemu Autokefalicznemu Kościołowi Prawosławnemu i remontowane. Na terenie klasztoru utworzono 16 września 2004 roku prawosławną Akademię Supraską. W 2006 rozpoczęto prace przy odbudowie cerkwi Zwiastowania NMP.  5 października 2006 roku w odbudowanym Pałacu Archimandrytów otwarto Muzeum Ikon, Oddziału Muzeum Podlaskiego w Białymstoku. Wiosną 2015 roku ukończono wewnątrz świątyni przygotowania do rekonstrukcji fresków, która rozpoczęła się w 2016 roku.

Zespół klasztorny mieści się przy ulicy Klasztornej 1.

Supraśl jest położona 13,5 km na północny-wschód od Białegostoku, przy drodze nr 676 do Krynek.